История Operail тесно переплетена с историей железной дороги в Эстонии.

История эстонского железнодорожного движения начинается 24 октября 1870 года, когда был открыт для движения первый в Эстонии отрезок железной дороги Палдиски-Таллинн-Нарва-Гатчина. Затем были построены линии в направлении Валга (1887 год) и Пярну (1896 год). В 1897 году была также открыта железнодорожная ветка от Мыйзакюла до Вильянди, а оттуда дальше до Пайде и до Таллиннского порта.

15 ноября 1918 года было сформировано Eesti Vabariigi Raudtee – самостоятельное предприятие на базе внешних отрезков железных дорог Looderaudtee, Первого общества подъездных путей, морской крепости и армии. Это предприятие также занималось грузоперевозками.

В 1931 году была готова первая ширококолейная железная дорога от Тарту до Печор. В 1940 году протяженность железных дорог общего пользования составляла в Эстонии 1447 км, из которых 772 км была ширококолейная, а 675 узкоколейная железная дорога.

В советский период был осуществлен переход от паровозов на моторные локомотивы. В 1973 году было открыто сообщение электропоездов из Таллинна в Кехра, а в Раазику заработала новая грузовая подстанция. Первая часть порта Мууга – одного из залогов транзитного потенциала Eesti Raudtee – заработала в 1986 году. Параллельно со строительством порта была реконструирована и железная дорога, новый порт был соединен с железной дорогой и началось строительство второго рельсового пути между Таллинном и Тапа.

Государственное предприятие Eesti Raudtee было образовано 1 января 1992 года с целью управления железными дорогами Эстонии. В 2001 году правительство приняло решение продать 66% акций Eesti Raudtee частным лицам, но в 2007 году предприятие было полностью выкуплено обратно в собственность государства.

2007 год начался для Eesti Raudtee крайне успешно. В сутки обслуживалось 36 поездов, а за месяц перевозилось 4 миллиона тонн грузов. Ситуация изменилась после прошедших в Таллинне апрельских беспорядков, в результате чего в напряженной политической атмосфере объем перевозок упал в мае на 50%. С этого времени тенденция объема транзитных перевозок в Эстонии показывала снижение.

В 2009 году предприятие Eesti Raudtee было поровну поделено между двумя дочерними предприятиями. Управляющим инфраструктурой стало предприятие AS EVR Infra, а AS EVR Cargo продолжило заниматься грузоперевозками. 3 сентября 2012 года AS EVR Cargo отделилось и стало самостоятельным предприятием железнодорожных грузоперевозок. AS EVR Infra и Eesti Raudtee снова объединились под коммерческим названием Eesti Raudtee.

Общий объем перевозимых по инфраструктуре Eesti Raudtee грузов составил в 2015 году 15,4 миллионов тонн, 68% из которых перевезло предприятие EVR Cargo. В 2015 году объемы железнодорожных перевозок сократились во всех странах Балтии. Продолжилось направление российского сырья в собственные порты России. Конкурентоспособность российских транспортных каналов повысил сильно ослабевший курс рубля. На объемы транспорта также повлияли установленные в отношении России санкции.

В 2016 году на рынке аренды вагонов произошло значительное смещение спроса и предложения. Исходя из ограничений транспортного надзора России, за два года в России было списано свыше 200 000 вагонов. Благодаря этому российский парк вагонов сократился более чем на 10%, а на рынке возник дефицит вагонов. Изменения в парке вагонов России повлияли на рынок вагонов всей железнодорожной сети 1520 мм, а цены на вагоны и их аренду значительно возросли.

В новых рыночных условиях предприятие изменило свою стратегию. Ранее предприятие EVR Cargo позиционировало себя как грузоперевозчика. С 2016 года предприятие EVR Cargo отдельно развивает сферу аренды вагонов, а также ремонта вагонов, ремонта и обслуживания подвижного состава, изменив соответствующим образом и свою структуру.

В 2017 году фирма получила у совета разрешение на инвестирование в покупку вагонов, чтобы еще более активно развивать бизнес по аренде вагонов. В 2018 году предприятие изменило свое название и визуальную идентичность, которая происходила из тех времен, когда предприятие принадлежало концерну Eesti Raudtee. Новым названием предприятия стало AS Operail.