Operaili ajalugu on tihedalt põimunud raudtee ajalooga Eestis.

Eesti raudteeliikluse ajalugu algab 24. oktoobril 1870, mil avati liikluseks Eesti esimene raudteelõik Paldiski–Tallinn–Narva–Gattšina. Edasi valmisid liinid Valga (1887) ja Pärnu suunal (1896). 1897. aastal avati  raudteeharu Mõisakülast Viljandini ning sealt edasi Paideni ja Tallinna sadamani.

15. novembril 1918 moodustati Looderaudtee, Esimese Juurdeveoteede Seltsi, merekindluse ja sõjaväe väliraudteelõikude baasil iseseisev ettevõte   Eesti Vabariigi Raudtee, mis tegeles ka kaubaveoga. 1931. aastal valmis laiarööpmeline raudtee Tartust Petserini. 1940. aastal oli Eesti üldkasutatavate raudteede pikkus 1447 km, sellest 772 km laiarööpmelist ja 675 km kitsarööpmelist raudteed.

Nõukogude perioodil mindi üle auruveduritelt mootorveduritele. 1973. aastal avati elektrirongide liiklus Tallinnast Kehrasse ning Raasikul alustas tööd uus veoalajaam. Eesti Raudtee transiidipotentsiaali ühe põhialuse, Muuga sadama esimene järk alustas tööd 1986. aastal. Paralleelselt sadama ehitamisega rekonstrueeriti ka raudteed, ühendati uus sadam raudteega ja alustati teise rööpapaari ehitust Tallinna ja Tapa vahele.

Riigiettevõte Eesti Raudtee moodustati 1. jaanuaril 1992 ülesandega majandada Eesti raudteid. 2001. aastal otsustas valitsus müüa 66% Eesti Raudtee aktsiatest erakätesse, kuid 2007. aastal osteti ettevõte täielikult tagasi riigi omandisse.

2007. aasta oli Eesti Raudtee jaoks alanud üliedukalt. Ööpäevas teenindati 36 rongi ning ühes kuus veeti 4 miljonit tonni kaupu. Olukord muutus pärast Tallinnas toimunud aprillirahutusi, mille tulemusena pingestunud poliitilistes kliimas langes veomaht mais 50%. Sellest ajast on transiitvedude maht läbi Eesti olnud langevas trendis.

2009. aastal jaotati Eesti Raudtee võrdselt kahe tütarettevõtte vahel. Infrastruktuuri haldajaks sai AS EVR Infra ning kaubavedudega jäi tegelema AS EVR Cargo. 3. septembril 2012. aastal eraldus AS EVR Cargo iseseisvaks raudtee kaubaveoettevõteks. AS EVR Infra ja Eesti Raudtee koondusid   taas Eesti Raudtee ärinime alla.

Eesti Raudtee taristul veetavate kaupade kogumaht oli 2015. aastal on 15,4 miljonit tonni, millest 68% vedas EVR Cargo. Raudteeveo mahud vähenesid 2015. aastal kõikides Balti riikides. Jätkus Venemaa toorainete suunamine Venemaa oma sadamatesse. Venemaa transpordikanalite konkurentsivõimet tõstis tugevalt nõrgenenud rubla kurss. Samuti mõjutasid transpordimahtusid Venemaale kehtestatud sanktsioonid.

2016. aastal leidis vagunite renditurul aset oluline nõudluse ja pakkumise nihe. Venemaa transpordijärelevalve piirangutest tulenevalt kanti Venemaal kahe aasta jooksul maha üle 200 000 vaguni. Sellega vähenes Venemaa vagunipark üle 10% ning turul tekkis vagunite defitsiit. Muutused Venemaa vagunipargis mõjutasid kogu 1520 mm raudteevõrgustiku vaguniturgu, vagunite hinnad ja rendihinnad tõusid oluliselt.

Uues turuolukorras muutis ettevõte oma strateegiat. Varasemalt oli EVR Cargo end määratlenud kaubavedajana. Alates 2016. aastast arendab EVR Cargo eraldiseisvalt ka vagunite rendi ning veeremi remondi ja hoolduse äri ning muutis vastavalt ka oma struktuuri.

2017. aastal sai    EVR Cargo nõukogult loa teha investeeringuid vagunite ostuks, et edendada veelgi jõudsamalt vagunirendi äri. 2018. aastal muutis ettevõte oma nime ja visuaalset identiteeti, mis pärines    ajast, kui ettevõte kuulus Eesti Raudtee kontserni. Ettevõtte uueks nimeks   sai    AS Operail.